Die Togakure Ryū zählt mit ca. 900 Jahren zu den ältesten überlieferten Schulen des Bujinkan. Der Überlieferung nach wurde die Schule während der Oho Zeit (1161–1162) von Nishina Daisuke gegründet, der ca. 1161 in der Provinz Shinano in einem kleinen Ort nahe des Berges Hiei-zan mit Namen Togakushi in eine Samurai-Familie geboren wurde. Ninshina Daisukes Vater war Nishina Yukihiro, ein hochrangiger Samurai im Dienste des Fürsten Minamoto no Yoshinaka, dem Cousin des ersten Shogun von Japan.
Im alter von 3 Jahren wurde Minamoto no Yoshinaka zum Schutz vor rivalisierenden Samurai, die bereits seinen Vater ermordet hatten, zusammen mit seiner Mutter am Hof von Kaneto Nakahara, dem stellvertretenden Gouverneur der Provinz Shinano, versteckt. Später wurde Minamoto no Yoshinaka in das Dorf Kiso gebracht, ganz in der Nähe des Dorfes Togakure, wo er alsdann aufwuchs. So kam Nishina Yukihiro in die Dienste Minamoto no Yoshinakas. Der mächtige Klan der Minamoto herrschte Jahre später über ganz Japan, nachdem alle Rivalen besiegt waren.
Zuvor, im Jahre 637 gründete der Mönch En no Ozuno, der später den Beinamen En no Gyōja erhielt, auf dem Berg Hiei zan die Mikkyō Glaubensgemeinschaft. Sein Schüler Saichō, dem später posthum der Ehrentitel Dengyo Daishi verliehen wurde, gründete die Tendai Shugendō Glaubensgemeinschaft des Buddhismus und errichtete ihr das Kloster Enryakuji auf dem Berg Hiei zan. Diese Mönche existieren noch heute und üben sich immer noch im Bergasketentum Shugendō: Das eigene Selbst reinigen durch Prüfung und Leiden.
So lernte auch Nishina Daisuke früh im Tendai-Kloster nahe bei seinem Wohnort. Die dort gesammelten frühen Erfahrungen spielten später eine wichtige Rolle bei der Gründung seines eigenen Systems des Kampfes, Überlebens und der Infiltration.
Als 1180 ein Krieg zwischen dem Taira Klan und den Minamoto ausbrach, der später als Gempei-Krieg bekannt wurde, stellte sich Minamoto no Yoshinaka mit seiner Armee auf die Seite der Minamoto gegen die Taira. Wie damals üblich, hatte er seinen Namen in Kiso Yoshinaka, den Namen des Ortes, in dem er lebte, geändert. Nach der siegreichen Schlacht von Kurikara befand er sich 1183 auf dem Höhepunkt seiner Macht.
Doch nur ein Jahr später, 1184, kam es zu der Schlacht von Awaze no Kassan. Kiso Yoshinaka wurde von seinem Halbbruder Minamoto no Yoshitsune mit einer Armee von 60.000 Samurai nahe Kyōtō angegriffen. Im Verlauf der Kämpfe wurde Kiso Yoshinaka von einem Pfeil im Auge getroffen und starb. Auch Nishina Yukihiro fiel im Gefecht. Sein Sohn Nishina Daisuke jedoch überlebte die Niederlage und entkam in die weit entfernte Provinz Iga. Dort floh er in jene Orte, die in den Nebeln der hohen Berge und in dichten Wäldern verborgen lagen und änderte seinen Namen in Togakure Daisuke, nach dem Ort seiner Geburt. Dort traf er auf Kain Doshi (Kagakure Doshi), einen in Japan im Exil lebenden chinesischen Krieger-Mönch und Shinobi, welcher zu dieser Zeit der dritte Soke der Hakuun-Ryū, einer der ursprünglichen Ninjutsu-Schulen, war, welche aus den Lehren des Ikai (Yi Gai, der die Grundlagen des Koshijutsu aus China mitbrachte) entstanden waren. Einigen Quellen zufolge war Kain Doshi sogar ein Onkel von Togakure Daisuke.
In den darauffolgenden Jahren unterrichtete Kain Doshi seinen Schüler Togakure Daisuke in den Kampfstilen Chinas und Tibets. Als Togakure Daisuke diese dann durch seinen Shugendo-Glauben ergänzte, war die Togakure-Ryu geboren. Auch legte Togakure Daisuke seinen Bushidō, den Samurai-Ehrenkodex, beiseite. Er lernte außerdem bei Minamoto no Kanesada Shima Kosanta, einem hochrangigen Samurai und Freund Daiskues und seines Vaters, der auch in der Schlacht von Awaza no Kassan gekämpft hatte. Dieser war in der Schlacht verwundet worden und mit Nishina Daisuke nach Iga geflohen. Später, nach dem Tode von Togakure Daisuke, sollte er der zweite Soke der Togakure-Ryū werden und seinen Namen in Togakure Daisuke II. ändern. Sein Sohn Togakure Goro, der dritte Soke, veränderte die Lehren der Togakure-Ryu schließlich in das Ninjutsu-Sytem, welches bis auf den heutigen Tag gelehrt wird. Laut Masaaki Hatsumi war Togakure Daisukes erster Nachfolger sein Sohn Rokosuke und Togakure Daisuke soll zudem einen Deshi ("Lehrling") namens Shima ausgebildet haben, der nach Rokosuke der dritte Meister des Stils werden sollte.
Der 11., 12. und 13. Sōke der Ryū waren nach der Hauptstadt von Iga, Ueno, benannt. Es wird berichtet, dass auch die Mitglieder des Hattori Klans die Togakure-Ryū trainierten. Deren Spross Hattori Hanzo wurde später zu einem der berühmtesten Ninja. Auch die Mitglieder des Momochi Klans trainierten dieses System. Momochi Kobei, ein Nachkomme des berühmten Ninja Momochi Sandayu und eine führende Persönlichkeit der Iga-Region, war der 21. Sōke der Togakure-Ryū.
Ursprünglich wurde der Titel des Sōke traditionell vom Vater auf den Sohn übergeben. Somit blieb die Kontrolle über eine Ryū innerhalb des Gründer-Klans erhalten. Die Togakure-Ryū folgte diesem Brauch bis in das 16. Jahrhundert. Als die direkte Verwandtschaft ausgestorben war, wurde die Führung der Ryū um 1625 an sein bestes Mitglied, Toda Nobutsuna, übertragen und er wurde zum 24. Sōke bestimmt. Der Toda Klan fügte sein eigenes Ninjutsu-System, die Kumogakure-Ryū dazu. Außerdem hatten die Toda die Gyokko-Ryū und Koto-Ryū inne. So wurden diese Systeme von dieser Zeit an zusammen weitervererbt.
Toda Shinryuken Masamitsu, ein Schwertkampflehrer des Tokugawa Shogunats in der Mitte des 19. Jahrhunderts, war 32. Sōke der Togakure-Ryū. Seit 1893 unterrichtete er seinen Enkel Toshitsugu Takamatsu, der damals erst fünf Jahre alt war. Doch als Toda Shinryuken Masamitsu erkannte, das die Männer, die er den Schwertkampf lehrte, später andere Japaner töten sollten, gab er diesen Titel zurück. Denn dies verstieß gegen die Gesetze der Togakure-Ryū. So wurde schließlich Takamatsu Toshitsugu im Alter von 19 Jahren als letztes Mitglied des Toda Klans zum 33. Sōke der Togakure-Ryū ernannt. Seit der der Gründung der Tendai Shugendō Glaubensgemeinschaft war seitdem fast ein Jahrtausend vergangen.
Nach seiner Ernennung zum Sōke beschloss Takamatsu Toshitsugu, zunächst ein Jahr lang in den "Bergen zwischen Kyoto und Nara" zu meditieren. Danach ging er zunächst nach China, wo er aufgrund seines umfangreichen Wissens aus seiner Ninja-Ausbildung als wichtiger Berater an den Höfen der Adligen tätig war. Masaaki Hatsumi berichtet, dass Takamatsu Toshitsugu aufgrund einer Reihe von Vorfällen, die sich in ganz China ereigneten, im Alter von 25 Jahren in der ganzen Region berühmt-berüchtigt wurde. Als er 28 Jahre alt wurde, wurde er zum "Oberhaupt der japanischen Kampfkünste in China" gewählt.
Takamatsu Toshitsugu ernannte schließlich Masaaki Hatsumi im März 1958 offiziell zum 34. Sōke der Togakure-Ryū. Dieser gab den Titel 2020 an Takumi Tsutsui weiter.